CRECIMIENTO, DESARROLLO Y SUPERVIVENCIA DE MYSIS DE Litopenaeus vannamei ALIMENTADAS CON NAUPLIOS DE Artemia Y CON EL ROTÍFERO Brachionus plicatilis

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  Rev. Invest. Mar. 25(3):245-251, 2004 245 CRECIMIENTO, DESARROLLO Y SOBREVIVENCIA DE MYSIS DE  Litopenaeus    vannamei ALIMENTADAS CON NAUPLIOS DE  Artemia Y CON EL ROTÍFERO  Brachionus plicatilis.   Pablo Piña 1 *, Mario Nieves 1 , Domenico Voltolina 2  y Cesar O. Chavira Ortega 3   (1) Universidad Autónoma de Sinaloa, Facultad de Ciencias del Mar, Paseo Claussen s/n, CP 82000, Mazatlán, Sinaloa, México. (2) Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Laboratorio UAS-CIBNOR, Apartado Postal 1132, Mazatlán, Sinaloa, México. (3) Maestría Regional en Acuicultura, Departamento de Investigación Científica y Tecnológica de la Universidad de Sonora, Rosales y Niños Héroes s/n, Hermosillo, Sonora, México. (*) Autor correspondiente: Email: papiva@mzt.megared.net.mx  RESUMEN El costo de alimentación de las larvas de peneidos con nauplios de Artemia   representa un porcentaje elevado de los costos de operación de los criaderos comerciales de larvas y las fluctuaciones de la disponibilidad de este insumo pueden convertirse en un cuello de botella para la camaronicultura. En este trabajo se evaluó la posibilidad de sustituirlos con el rotífero Brachionus plicatilis   y, debido a su menor tamaño en comparación con los nauplios de Artemia,  se verificó si puede ser consumido por las larvas zoea de Litopenaeus vannamei   y si su suministro anticipado puede acelerar el crecimiento y el desarrollo en comparación con la rutina tradicional, que consiste en proporcionar microalgas durante las tres fases de zoea y nauplios de Artemia   complementados con microalgas para las larvas mysis. Aunque B. plicatilis   puede ser consumido a partir de la fase de zoea III, esto no modifica los resultados de los cultivos hasta la fase de mysis I. Por otra parte, las larvas alimentadas con B.  plicatilis   hasta la fecha de cambio a postlarva (>50% de PL) demostraron una mayor sobrevivencia y un mejor crecimiento y desarrollo de las que recibieron nauplios de Artemia  , además de un peso orgánico significativamente mayor, demostrando que los rotíferos pueden sustituir completamente a los nauplios de Artemia   por lo menos durante el período necesario para la cría de las larvas mysis de L. vannamei.  Palabras clave: alimentación; shrimps culture; Litopenaeus vannamei  , Artemia  ; rotíferos. ABSTRACT  The cost of feeding penaeid larvae with Artemia   nauplii represents a high percentage of the production costs and the fluctuating availability of cysts may become a bottleneck for shrimp aquaculture. In this paper, the survival, development and growth of Litopenaeus vannamei   larvae fed Artemia   nauplii was compared to those obtained feeding the larvae of this species from mysis I to the date of change to postlarva I with B. plicatilis   and, in view of its smaller size, of larvae fed rotifers from the stage in which they may consume this prey item, because an earlier consumption of zooplankton could accelerate larval growth and development in comparison to the traditional feeding routine, consisting in microalgae during the three zoea stages, and Artemia   nauplii plus microalgae for the following mysis stages. B. plicatilis   may be ingested by zoea III larvae, but its early consumption does not modify the results of larval cultures until the stage of mysis I. The larvae fed B. plicatilis   until the date of change to postlarva (>50% PL) showed better survival, development and growth than those fed Artemia   nauplii, and had a significantly higher organic weight. This shows that rotifers may be used as an alternative live feed to Artemia   nauplii, at least during the three mysis stages of L. vannamei  . Key words: feeding; cultivo de camarones; Litopenaeus vannamei; Artemia; rotifers . La camaronicultura mexicana se ha venido desarrollando con un ritmo acelerado a pesar de los varios problemas representados por diferentes tipos de enfermedades, incertidumbre en los precios de mercado y competencia con otros países productores. Este crecimiento se ha visto necesariamente acompañado por un aumento del número y de la capacidad instalada de los laboratorios productores de postlarvas los cuales, de acuerdo a los registros oficiales, aumentaron desde los 33 reportados para el período 2000-2001 (Urías-Sotomayor, Comité Estatal de Sanidad Acuícola de Sinaloa, A.C., com. pers.) a los 51 que se registraron en 2003, con una producción de 4.8·10 9  postlarvas comercializadas durante ese año en los Estados de Sonora y Sinaloa, que son los principales productores a nivel nacional (Alvarado, 2003). La cría de larvas de peneidos en condiciones de laboratorio requiere de una rutina de alimentación que se basa, con algunas variantes, en la propuesta por Hudinaga (1942), la cual consiste en el suministro de microalgas durante las tres etapas  Piña et al  .: Crecimiento, desarrollo y sobrevivencia de mysis de  L.   vannamei alimentadas con Artemia  y rotíferos. 246 de zoea, complementadas en las fases siguientes con nauplios de Artemia   recién eclosionados a partir de embriones resistentes (quistes). Éstos se cosechan en el medio silvestre, principalmente en el Gran Lago Salado del Estado de Utah, EUA, y su costo representa entre el 45 y el 55% de todos los insumos usados en los laboratorios comerciales mexicanos (Lango-Alemán, 1999; Rodríguez-Rodríguez, 2002). Los nauplios de Artemia   se utilizan ampliamente en acuicultura para la alimentación de las larvas de peces y de otros crustáceos, cuya producción está aumentando con ritmos similares al que se registra para la camaronicultura, con una tasa anual de incremento global cercana al 9%. Por este motivo la demanda de quistes es en aumento, mientras que su disponibilidad puede fluctuar ampliamente de acuerdo a las variaciones ambientales de los cuerpos de agua en los cuales se desarrollan las poblaciones naturales de Artemia  , creando problemas tanto de disponibilidad como de precio (Lavens y Sorgeloos, 2000). Se han realizado diferentes estudios sobre la posibilidad de utilizar fuentes alternativas de alimento y en el caso de las larvas de varias especies de peneidos como P. kerathurus, P.  japonicus  y   P. semisulcatus   se ha encontrado que el rotífero Brachionus plicatilis   puede ser una alternativa adecuada (Yúfera et al  ., 1984; Hirata et al  ., 1985; Samocha et al  ., 1989), aunque Emmerson (1984) indicó que este organismo no es adecuado para el cultivo de Penaeus indicus.  En particular, no existe información sobre la posibilidad de utilizar esta dieta viva, cuya evaluación representó la finalidad de este trabajo, en el caso de las larvas del camarón blanco del Pacífico Litopenaeus vannamei  . MATERIALES Y MÉTODOS La microalga que se usó como alimento para los rotíferos y para las larvas de L. vannamei   es la diatomea céntrica Chaetoceros muelleri  , que se cultivó en medio f (Guillard y Ryther, 1962) preparado con agua de mar filtrada hasta 1 µm y esterilizada por vía química de acuerdo a Hemerick (1973). Los cultivos se realizaron en siete garrafones de plástico transparente con 15 litros de medio, que se mantuvieron con la técnica semicontinua de cosechas diarias del 30% del volumen de cada recipiente, que se repuso con medio fresco. El rotífero B. plicatilis   se mantuvo con la misma técnica y la misma tasa de dilución, usando agua de mar filtrada hasta 1 µm. La alimentación diaria consistió en 2·10 6  cel/mL de C. muelleri  , suministrada en dos porciones iguales a intervalos de 12 h. Los nauplios de Artemia   se obtuvieron de un lote comercial de quistes (Salt Creek Inc.) eclosionados con la técnica tradicional después de tratamiento con hipoclorito de sodio (Van Stappen, 1996). Después de su eclosión se inactivaron en agua de mar a 60ºC y se conservaron a -20ºC para su posterior utilización en un lapso no mayor a las 72 h, repitiendo el procedimiento todas las veces que fueron necesarias para los experimentos de alimentación. Mediante algunas pruebas preliminares con las tres etapas de zoea, se determinó que solamente las zoea III de L. vannamei   pueden capturar e ingerir rotíferos, mientras que el consumo de nauplios de Artemia inicia a partir de mysis I. Con base en este resultado, se diseñaron tres rutinas de alimentación para los experimentos siguientes, que consistieron en suministrar microalgas hasta la fecha de cambio entre zoea III y mysis I, después de la cual las larvas se alimentaron con las raciones diarias sugeridas por Arellano Moncayo (1990) de nauplios de Artemia   (tratamiento A), o con una cantidad equivalente en peso orgánico (aproximadamente seis rotíferos/nauplio) de B.  plicatilis   (tratamiento B), en ambos casos complementados con una ración fija de microalgas (Tabla 1). El tercer tratamiento (C), consistió en el suministro de B. plicatilis   a partir de la fecha de cambio entre zoea II y zoea III, que se consideró la fecha inicial de los experimentos de alimentación, los cuales terminaron cuando en por lo menos uno de los tratamientos se determinó un porcentaje de postlarvas superior al 50%. Para este tratamiento, la cantidad de rotíferos a suministrarse a las zoea III se calculó de acuerdo a las tasas de consumo máximo horario que se obtuvieron en las pruebas preliminares, que resultó cercana a 1.5-1.6 rotíferos/larva/hora. En todos los casos las raciones se proporcionaron en dos porciones iguales, a intervalos de 12 horas. Se realizaron dos experimentos de alimentación, usando dos lotes de larvas facilitados por un laboratorio comercial en la fase de nauplio IV, que se mantuvieron en un recipiente común con burbujeo profuso y recambios parciales (30%) de agua de mar filtrada a 1 µm, con una salinidad de 35±0.5% y temperatura constante de 30 ºC. La  Rev. Invest. Mar. 25(3):245-251, 2004 247  Tabla 1. Rutinas de alimentación para los diferentes estadios larvales de Litopenaeus    vannamei   constituidas por microalgas y nauplios de Artemia   (A) y microalgas y rotíferos (B) desde mysis I hasta postlarva 1, o en microalgas y rotíferos desde zoea III a postlarva I (C). A B C Estadio microalgas (cél/mL) nauplios/larva rotíferos/larva rotíferos/larva Z I 100 000 Z II 120 000 Z III 150 000 40 M I 50 000 30 180 180 M II 50 000 40 240 240 M III 50 000 50 300 300 PL  1 50 000 60 360 360 alimentación hasta alcanzar el 100% de larvas en la etapa de zoea II fue de acuerdo a las tablas de Arellano-Moncayo (1990). A partir de esa fecha las larvas se distribuyeron en 12 acuarios con 15 litros de agua de mar filtrada a 1 µm (cuatro por cada tratamiento) con una concentración de 150 organismos/L. Ésta se mantuvo aproximadamente constante hasta el final de los experimentos, ajustando el volumen de agua de cada acuario después de evaluar la mortalidad diaria para evitar respuestas densodependientes. Con esta finalidad, además que para eliminar los biodepósitos y el alimento sobrante, las larvas se concentraron en un tamiz con abertura de malla de 1 mm sumergido en agua, y se retornaron al recipiente srcinal con 1 L de agua de mar filtrada  y precalentada a 30ºC. Posteriormente se procedió a evaluar la mortalidad mediante recuentos directos de 15 a 20 muestras de 10 mL y, con base en el resultado, se ajustó el volumen de cada acuario después de obtener una muestra de 15 organismos, que se fijaron con la solución descrita en Correa-Sandoval y Bückle-Ramírez (1993) y se usaron para determinar su longitud total, usando un microscopio micrómetro ocular. Además, se obtuvieron muestras de 15-20 larvas de cada acuario a intervalos de seis horas, que se examinaron in vivo   para determinar las respectivas fases de desarrollo y se regresaron al recipiente srcinal para minimizar la mortalidad por muestreo. Con estos datos se calculó el índice de desarrollo (ID) de acuerdo a Villegas y Kanazawa (1979), y además los datos se usaron para determinar la ración diaria, que se modificó simultáneamente en todos los acuarios cuando se notó la presencia de la etapa de desarrollo siguiente en por lo menos tres repeticiones del mismo tratamiento. Los experimentos terminaron una vez que se encontró más del 50% de postlarvas en las cuatro repeticiones de uno o más de los tratamientos, y en esa fecha se obtuvieron muestras para determinar el ID, la longitud total y el peso orgánico individual de las larvas. Éste se determinó por quintuplicado para cada acuario concentrando un número conocido de larvas en filtros de fibra de vidrio Whatman GF-C, que se lavaron con una solución de formiato de amonio al 4%, se secaron hasta peso constante en una estufa a 65ºC y se incineraron a 450ºC con el fin de obtener el contenido inorgánico de cada muestra y calcular por diferencia el peso orgánico medio de las larvas presentes (Sorokin, 1973). Los datos de ID sirvieron para determinar la fecha en las cuales más del 90% de los organismos se encontraban en la fase de mysis I (ID>3.9), con el fin de verificar si el suministro de rotíferos a partir de zoea III tuvo un efecto sobre la sobrevivencia, el crecimiento y el desarrollo larvario. Estos datos y los valores medios finales se compararon mediante pruebas de análisis de varianza de una vía (ANOVA), ya que en todos los casos se cumplieron los supuestos de normalidad y de homogeneidad de varianzas (pruebas de Lilliefors y de Bartlett), separando los valores significativamente diferentes con la prueba de comparaciones múltiples de  Tukey cuando el estadístico F resultó significativo (Zar, 1999).  Piña et al  .: Crecimiento, desarrollo y sobrevivencia de mysis de  L.   vannamei alimentadas con Artemia  y rotíferos. 248 RESULTADOS No se encontraron diferencias significativas entre experimentos, en los porcentajes de sobrevivencia  y en los valores medios de ID, de longitud y de peso individual que se registraron en cada tratamiento, por lo cual los resultados de las dos pruebas se analizaron en forma conjunta, como un solo experimento con ocho repeticiones de cada tratamiento, repartidas en el espacio y en el tiempo. Las tendencias medias de la sobrevivencia, del ID y del incremento en talla fueron similares en los tres tratamientos hasta el cuarto día después del inicio del experimento, con una mortalidad diaria media de poco inferior al 10%. Ésta aumentó bruscamente después de esa fecha en el caso de las larvas alimentadas con nauplios de Artemia  , cuya sobrevivencia final fue inferior al 40%, en comparación con el 55-58% que se registró en los cultivos que recibieron la dieta alternativa. Además, a partir del mismo día las larvas alimentadas con nauplios demostraron un desarrollo y un crecimiento en talla menor y como consecuencia los valores medio finales de longitud  y de ID fueron de 3.2 mm y 6.2, en ambos casos significativamente inferiores a los 3.5-3.6 mm e ID de 6.4-6.5 que se registraron en los tratamientos B  y C (Fig. 1). El análisis estadístico de los datos recabados el día 3, cuando dominaba la fase de mysis I, confirmó que el suministro de rotíferos a partir de zoea III no causó diferencias significativas en la sobrevivencia o en el crecimiento y desarrollo de las larvas en comparación con las alimentadas con microalgas. Por otra parte, al momento del cambio entre mysis III y postlarva estos tres indicadores coinciden en indicar que el rotífero B. plicatilis   puede sustituir ventajosamente la dieta tradicional, pero que su uso para alimentar la etapa de zoea III no resulta en tallas o pesos significativamente mayores de los que se obtienen usando este alimento a partir de mysis I (Tabla 2). DISCUSIÓN De acuerdo a los datos de literatura, el tamaño de las partículas alimenticias es un factor de mayor importancia para la alimentación de las larvas de peneidos, ya que éste puede modificar, positiva o negativamente, el balance energético de los organismos en cultivo. Fig. 1. Sobrevivencia, índice de desarrollo larval y longitud total de las postlarvas de Litopenaeus vannamei,  alimentadas a partir de mysis I con nauplios de Artemia   (  ) o con rotíferos (  ), o con rotíferos a partir de zoea III (  ). Leger y Sorgeloos (1992), por ejemplo, sugieren el uso de rotíferos a partir de zoea II, fase en la cual las larvas de varias especies pueden capturar e ingerir presas de las dimensiones de B. plicatilis   (Emmerson, 1984; Yúfera et al  ., 1984; Kurmaly et  al  ., 1989), ya que esto resultaría en una menor cantidad de energía dedicada a la ingestión de un volumen similar de microalgas. Por el mismo motivo, Yúfera et al  . (1984) encontraron que los rotíferos no eran apropiados para la etapa de mysis III de Penaeus kerathurus  , en comparación con presas de mayor tamaño como los tradicionales nauplios de Artemia  . 020406080100    S  o   b  r  e  v   i  v  e  n  c   i  a   (   %   ) 01234567    I .   D . 0.00.51.01.52.02.53.03.54.00 1 2 3 4 5 6 7 DÍAS    L   t    (  m  m   )  Rev. Invest. Mar. 25(3):245-251, 2004 249  Tabla 2. Valores promedio y desviación estándar de la sobrevivencia (Sobr. en %), índice de desarrollo larval (ID), longitud (L  t  en mm) y peso orgánico (PO en µg/larva) de las postlarvas de Litopenaeus vannamei   alimentadas con microalgas y (A) Artemia   a partir de mysis I, (B) rotíferos, a partir de mysis I y (C) rotíferos a partir de zoea III. Se presentan los datos iniciales, con 100% de dominancia de zoea II (día 0) y de los días con 90% de mysis I (día 3) y >50% de PLI en por lo menos uno de los tratamientos (día 6). Para el PO se dan solamente los datos iniciales y finales. Letras diferentes indican diferencias significativas entre datos en la misma línea (ANAVA de una vía, α =0.05). Tratamientos Día A B C Sobr. (%) 100.00 ± 0.00 100.00 ± 0.00 100.00 ± 0.00 ID 2.00 ± 0.00 2.00 ± 0.00 2.00 ± 0.00 0 L  t (mm) 1.35 ± 0.07 1.35 ± 0.07 1.35 ± 0.07 Sobr. (%) 72.44 ± 16.04 a 69.39 ± 19.90 a 74.63 ± 14.53 a ID 3.96 ± 0.05 a 3.90 ± 0.08 a 3.93 ± 0.06 a 3 L  t (mm) 2.53 ± 0.30 a 2.50 ± 0.34 a 2.54 ± 0.33 a Sobr. (%) 36.56 ± 8.28 a 58.11 ± 18.82 b 55.32 ± 11.87 b ID 6.21 ± 0.13 a 6.40 ± 0.18 b 6.53 ± 0.15 b 6 L  t (mm) 3.18 ± 0.22 a 3.50 ± 0.22 b 3.57 ± 0.22 b 0 PO (µg) 12.97 ± 2.53 12.97 ± 2.53 12.97 ± 2.53 6 PO (µg) 57.89 ± 9.02 a 71.46 ± 9.88 b 76.88 ± 10.30 b En este trabajo se encontró que B. plicatilis   puede ser consumido por las larvas de L. vannamei solamente a partir de la etapa de zoea III, pero que el suministro anticipado de rotíferos, desde la fase en la cual se notó un consumo de estas presas, no causó diferencias en las variables de respuesta que se utilizaron para verificar la eficiencia de las dos dietas y de la rutina de alimentación. En vista de la posible ventaja de una alimentación animal anticipada, quedaría por demostrar si presas de dimensiones menores como el rotífero B. rotundiformis  , pueden ser consumidas a partir de zoea II y resultar en un mejor crecimiento y en un desarrollo más rápido hasta la fase de mysis I, aunque por el mismo motivo, esta especie pudiera no resultar apropiada para las fases siguientes. Contrariamente a lo que sugirieron Yúfera et al  . (1984) y Leger y Sorgeloos (1992), para otras especies de pendidos, el uso de B. plicatilis   dio como resultado un mejor crecimiento en peso y en talla de las mysis de L. vannamei  , con tasas medias de crecimiento diario de entre 358 y 370 µm y 9.75 a 10.65 µm/día, en comparación con las de 3.05 µm y 7.85 µm/día que se calcularían para las alimentadas con nauplio de Artemia  , además de una mayor sobrevivencia y un desarrollo más rápido por lo menos hasta la fecha de cambio desde mysis III a postlarva I, lo cual demuestra que B. plicatilis   es un alimento apropiado para la crianza de las larvas de L. vannamei  , por lo menos durante las tres etapas de mysis. Aunque en los últimos años se han descrito tecnologías novedosas para la producción eficiente de altas densidades de rotíferos (Suantika et al  ., 2001; Yoshimura et al  ., 2003), la introducción de un organismo presa como B. plicatilis   en el proceso de producción de larvas implica necesariamente la ampliación del área de microalgas y la construcción de infraestructura adicional para el cultivo de rotíferos, aumentando por lo tanto los costos de operación, por lo cual quedaría por evaluar económicamente la sustitución de los nauplios, comparando el costo de los insumos y de operación del área de Artemia   con el involucrado en la construcción y operación de las áreas adicionales de cultivos de apoyo que serían necesarias para la producción de esta dieta sustitutiva. CONCLUSIONES La sobrevivencia, el desarrollo, el crecimiento en talla y el peso orgánico final de las larvas del camarón blanco del Pacífico Litopenaeus vannamei   alimentadas con nauplios de Artemia   complementado con la diatomea Chaetoceros muelleri   desde mysis I hasta postlarva I, resultaron significativamente menores a los valores que se
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